Tolerance response of tomato plants (Solanum lycopersicum L.) to climate change: biochemical and molecular aspects of salinity- and/or heat-induced stress

Abstract

Devido à atual instabilidade climática, é esperado que a frequência e intensidade de situações de stresse abiótico, como a salinidade do solo e as temperaturas elevadas, sejam agravadas, colocando em risco a produção agrícola e a segurança alimentar. Apesar dos impactos causados pela exposição individual ao sal e ao calor já terem sido extensivamente estudados, os efeitos da sua potencial interação ainda não são claros. De forma a colmatar esta lacuna de conhecimento, plantas de tomateiro (Solanum lycopersicum var. cerasiforme) foram expostas a uma situação de salinidade [100 mM cloreto de sódio (NaCl)] e/ou temperatura elevada (42 °C; 4 h d -1 ) durante 21 dias para a avaliação das respostas fisiológicas e bioquímicas, bem como do desempenho fotossintético. O crescimento das plantas foi negativamente afetado por todos os tratamentos, porém a combinação impôs um efeito mais severo no tamanho e na produção de biomassa de ambos os órgãos, bem como no conteúdo de pigmentos fotossintéticos. Além disso, a co-exposição levou a uma maior desregulação do equilíbrio iónico: o sódio (Na+ ) foi muito mais acumulado e o oposto se verificou para o potássio (K+ ), magnésio (Mg2+) e cálcio (Ca2+). Apesar disso, não foi observada a sobreacumulação de espécies reativas de oxigénio nem se detetaram sinais de dano oxidativo, devido à potenciação de metabolitos e enzimas antioxidantes. Paralelamente, e no que diz respeito à eficiência fotossintética, o tratamento combinado levou ao aumento do rendimento quântico do fotossistema II (PSII), o que resultou, provavelmente, da diminuição da área foliar específica e de uma convergência ou fortalecimento das vias de defesa. No entanto, a inibição da expressão de genes relacionados com o PSII (D1 e CP47) e o aumento de processos não fotoquímicos em todas as condições de stresse, levam a crer que o tratamento combinado tenha causado danos no aparelho fotossintético. Por último, um padrão distinto pôde ser observado nos parâmetros relacionados com trocas gasosas, onde apenas a salinidade (individualmente ou em combinação) afetou negativamente a condutância estomática, a taxa de transpiração, e a assimilação de carbono. Relativamente ao perfil de expressão das subunidades da ribulose-1,5-bifosfato carboxilase-oxigenase, todos os tratamentos inibiram os níveis de RbcS. Contudo, enquanto o calor diminuiu a expressão de RbcL, o sal induziu o efeito contrário, sendo que a sua combinação não afetou a expressão deste gene. Em suma, a redução drástica no crescimento não parece advir de danos oxidativos nem apenas de danos na maquinaria fotossintética, já que os efeitos negativos observados nas plantas sob stresse combinado não foram mais pronunciados do que nos individuais. Portanto, é plausível que o efeito mais severo no crescimento possa resultar de uma maior realocação de recursos para as vias de defesa ou da interrupção dos mecanismos de crescimento, como a expansão e divisão celular, devido ao aumento da toxicidade de Na+ e a um desequilíbrio nutricional.

In the face of climate change, the frequency and intensity of abiotic stresses, such as salinity and high temperatures, are expected to be highly intensified, thus threatening crop production worldwide and putting food security at risk. Even though the impacts of the salt or heat stresses have been widely studied in the past, there is still much to unravel regarding the potential interaction of these stressors, as they are likely to occur simultaneously in natural conditions. Therefore, to address this gap, tomato plants (Solanum lycopersicum var. cerasiforme) were exposed to salt [100 mM sodium chloride (NaCl)] and/or heat (42 °C; 4 h d -1 ) for 21 days for the evaluation of physiological and biochemical responses, as well as the photosynthetic performance. Growth was negatively affected by all treatments, but the combination imposed a significant harsher effect on organ elongation and biomass production, as well as in the content of photosynthetic pigments. Furthermore, the combined treatment led to a clear pattern regarding ion balance: sodium (Na+ ) was much more accumulated and potassium (K+ ), magnesium (Mg2+) and calcium (Ca2+) were more depleted than in any other growth condition. Despite that, no overaccumulation of reactive oxygen species nor signs of oxidative damage were observed, due to an accumulation of antioxidant (AOX) metabolites and the induction of the AOX enzymes. However, this overall maintenance of the redox status was not accompanied by an efficient photosynthetic flow. The chlorophyll fluorescence analysis showed that, while the combined treatment actually led to an increased maximum quantum yield, probably related to the decreased specific leaf area and to a convergence or higher enhancement of defence and physiological pathways, impairments in the photosynthetic apparatus should not be ruled out, as an inhibition of transcript accumulation of two photosystem II-related genes (D1 and CP47) and an increment of non-photochemical quenching in all stress conditions was observed. Lastly, a distinct pattern could be observed in gas-exchange endpoints, where only salinity (single or combined) negatively affected stomatal conductance, transpiration rate and carbon assimilation. Regarding the expression profile of ribulose-1,5-bisphosphate carboxylase-oxygenase subunits, all treatments inhibited RbcS accumulation, but only heat stress decreased RbcL, with salt-treated plants actually overexpressing this gene only under single expression and the combined treatment remaining unaffected. In summary, the severe reduction in plant growth does not appear to be the consequence of oxidative damage or be solely explained by photosynthetic disruptions, as the negative effects were not more pronounced than in the individual stressors. Therefore, it is plausible that the harsher effect on growth may result from a higher reallocation of resources to defence pathways or from the disruption of growth mechanisms, like cell expansion and division, due to an increased Na+ toxicity and nutrient deficiency.