The role of specialists vs. generalists in ecosystem processes under environmental stress

Abstract

In low order forested streams, where insufficient sunlight penetrates through the canopies, plant detritus from the riparian vegetation constitutes the major source of energy for freshwater organisms. The decomposition of this material is a key process in freshwater ecosystems and is mainly driven by aquatic microbial decomposers and invertebrate detritivores. Fungi, particularly aquatic hyphomycetes, seem to have a major role in organic matter turnover by constituting a link between plant litter and invertebrate detritivores in detritus-based food webs. Human activities are threatening biodiversity and altering ecosystems at a worldwide scale. The widespread and extensive use of antifungal formulations, which include agrochemicals and pharmaceuticals, may affect non-target microbial decomposer communities. We evaluated the effects of tebuconazole, clotrimazole and terbinafine on freshwater ecosystems using leaf litter decomposition and a decomposer-shredder-collector system model. In a first experiment, the direct effects of the toxicants were evaluated on fungal biomass and sporulation, as well as on leaf litter decomposition. Alder leaves (12 mm diameter disks) were colonized by fungi in an unpolluted stream for 14 days, and then exposed in laboratory microcosms to 8 concentrations of each fungicide (from 10 to 1280 μg L-1). Under control conditions, 8 sporulating fungal species were identified, with Articulospora tetracladia and Flagellospora curvula being dominant. Fungicide exposure led to an overall reduction in the diversity and richness of fungal community, and to shifts in species dominance. Tebuconazole and clotrimazole significantly reduced fungal biomass and reproduction, while terbinafine stimulated fungal sporulation and had no effects on fungal biomass. Moreover, none of the tested fungicides affected leaf decomposition rates. In a second experiment, the indirect effects of the fungicides were assessed on the next trophic level (detritivore invertebrates), by evaluating leaf mass loss promoted by a specialist (shredder, Allogamus sp.) and a generalist (collector, Chironomus riparius). Leaf discs from the previous experiment were given to invertebrates to assess if leaves preexposed to the fungicides affected the feeding behaviour of invertebrates. Overall, the feeding activity of C. riparius and Allogamus sp. was not affected by exposure to fungicidecontaminated leaves. As expected, specialists were more efficient than generalists in exploring leaves as a dietary resource. However, the interaction between the two feeding groups could not be evaluated due to predation of C. riparius by Allogamus. Results suggest that these fungicides can have negative effects on microbial decomposers and, at the long-term, such effects might upscale to higher trophic levels, thus compromising ecosystem functions.

Em rios de baixa ordem, onde a luz solar que penetra as copas das árvores é insuficiente, os detritos vegetais da vegetação ribeirinha constituem a principal fonte de energia para os organismos aquáticos. A decomposição deste material é um processo chave em ecossistemas de rio. Os principais intervenientes na decomposição da vegetação alóctona são os decompositores microbianos e os invertebrados detritívoros. Os fungos, particularmente os hifomicetos aquáticos, têm um papel chave na reciclagem da matéria orgânica e constituem um elo importante nas cadeias alimentares baseadas em detritos. O uso generalizado e extensivo de compostos antifúngicos, que incluem agroquímicos e fármacos, pode afetar comunidades de fungos não-alvo. Os efeitos do tebuconazol (agroquímico), do clotrimazol e da terbinafina (fármacos) nos ecossistemas de rio foram avaliados na decomposição da folhada usando um modelo decompositor-triturador-coletor. Numa primeira fase, os efeitos diretos dos fungicidas sobre as comunidades microbianas foram avaliados na biomassa e na esporulação dos fungos, bem como na decomposição da folhada. Para tal, submergiram-se folhas de amieiro num ribeiro não poluído, durante 14 dias, de forma a permitir a colonização por microrganismos. Posteriormente, as folhas colonizadas foram expostas, em microcosmos laboratoriais, a 8 concentrações de cada fungicida. Sob condições de controlo, foram identificadas 8 espécies de fungos, com dominância de Articulospora tetracladia e Flagellospora curvula. A exposição aos fungicidas resultou numa redução geral da diversidade e da riqueza da comunidade, sendo também observadas alterações na dominância das espécies. O tebuconazol e o clotrimazol reduziram significativamente a biomassa e a reprodução dos fungos. A terbinafina estimulou a esporulação e não provocou efeitos mensuráveis na biomassa. Contudo, nenhum dos fungicidas testados afetou as taxas de decomposição da folhada. Na segunda experiência, os efeitos indiretos dos fungicidas foram avaliados no nível trófico seguinte (invertebrados detritívoros), avaliando a perda de massa por taxa especialistas (triturador, Allogamus sp.) ou generalistas (coletor, Chironomus riparius). Os discos de folhas da experiência anterior (expostos ao respetivo fungicida) foram dados aos invertebrados para avaliar se as folhas pré-expostas aos fungicidas afetavam o comportamento alimentar dos invertebrados. Em geral, a alimentação de C. riparius e Allogamus sp. não foi afetada pela exposição às folhas contaminadas pelos fungicidas. Como esperado, os especialistas revelaramse mais eficientes que os generalistas na utilização das folhas como alimento. Contudo, não foi possível avaliar a interação entre os dois grupos funcionais devido à predação de Allogamus sobre C. riparius. Os resultados sugerem que estes fungicidas podem ter efeitos negativos sobre os decompositores microbianos e, a longo prazo, esses efeitos podem afetar níveis tróficos superiores, comprometendo as funções do ecossistema.